Rzymianie osiedlali się tu od II do IV wieku n.e., o czym świadczą liczne rzymskie dwory wzdłuż Wäschbach. Od VI do XI wieku n.e. obszar ten zamieszkiwało duże plemię frankońskie, o czym świadczy kaplica "Heydenkapelle" odkryta w 1971 roku. Pierwsza wzmianka o Erbenheim pojawiła się w 927 roku w dokumencie z opactwa św. Urszuli w Kolonii.

Nazwa miejscowości Erbenheim pojawia się w X wieku jako "Ersinesheim". Wskazuje ona na osadę we wczesnym okresie frankońskim, co potwierdzają również znaleziska archeologiczne.

W średniowieczu Erbenheim należało do Königssondergau i prawdopodobnie znajdowało się pod panowaniem hrabiów Nassau. W 1423 roku cesarz Zygmunt nadał wiosce prawa miejskie. Umożliwiło to mieszkańcom ochronę za pomocą murów obronnych i organizowanie cotygodniowych targów. XIV wiek przyniósł również wojny i zniszczenia. W 1461 roku miasto zostało spalone przez Moguncję. Erbenheim poniosło także ciężkie straty podczas wojny trzydziestoletniej (1618-1648). Mimo to miejscowość zachowała duże znaczenie, przede wszystkim ze względu na kościół św. Pawła, którego wieża stoi do dziś.

Od XIX wieku Erbenheim przeżywało fazę wzrostu i modernizacji. Pańszczyzna została zniesiona w 1808 r., a liczba ludności wzrosła. Pierwszy budynek szkolny został zbudowany w 1834 roku, który został przekształcony w ratusz w 1926 roku. Od 1876 r. Erbenheim zostało połączone z siecią kolejową dzięki budowie kolei Ludwigsbahn. W kolejnych latach region nadal się rozwijał: w 1906 r. Erbenheim otrzymało elektryczność i wodę, w 1907 r. otwarto tor wyścigowy, a w 1910 r. przekształcono go w lotnisko cywilne.

Duże gospody w Erbenheim były popularnym miejscem spotkań nie tylko dla mieszkańców Wiesbaden, ale także dla ludzi z regionu. Zwłaszcza po słynnych wyścigach konnych w Erbenheim w latach 1907-1929, wiele osób chętnie zatrzymywało się na kufel piwa w licznych gospodach.

Lata po I wojnie światowej przyniosły ogromne straty: 95 mieszkańców Erbenheim padło ofiarą walk, a gmina została znacznie zniszczona. W 1928 r. gmina została włączona do miasta Wiesbaden. W czasach narodowego socjalizmu w Erbenheim mieszkało 37 rodzin żydowskich. Wiele z nich zostało zamordowanych w obozach zagłady. Druga wojna światowa przyniosła dalsze zniszczenia w postaci 25 nalotów i bombardowań artyleryjskich, które pochłonęły 77 ofiar.

Po II wojnie światowej Erbenheim przeżyło ponowny rozkwit, któremu sprzyjał napływ uchodźców z byłych niemieckich terenów wschodnich. W 1950 r. miasto liczyło 3 967 mieszkańców, z czego 681 stanowili przesiedleńcy. Postępująca urbanizacja doprowadziła do powstania nowych osiedli, takich jak Hochfeld (1960) i dzielnica Erbenheim-Nord (1975). W kolejnych dekadach wybudowano liczne szkoły, domy kultury i budynki mieszkalne.

W 1968 roku Alfred Hitchcock kręcił na lotnisku Erbenheim sceny do thrillera szpiegowskiego Topas.