Romanii s-au stabilit aici între secolele II și IV d.Hr., după cum o demonstrează numeroasele conace romane de-a lungul Wäschbach. Din secolul al VI-lea până în secolul al XI-lea d.Hr., zona a fost locuită de un mare trib franconic, după cum o demonstrează capela "Heydenkapelle" descoperită în 1971. Erbenheim a fost menționat pentru prima dată în anul 927 într-un document de la abația Sfânta Ursula din Köln.

Toponimul Erbenheim apare în secolul al X-lea ca "Ersinesheim". Acesta indică o așezare la începutul perioadei franconice, fapt confirmat și de descoperirile arheologice.

În Evul Mediu, Erbenheim aparținea de Königssondergau și se afla probabil sub conducerea conților de Nassau. În 1423, împăratul Sigismund a acordat satului privilegii de oraș. Acest lucru le-a permis locuitorilor să se protejeze cu bastioane și să organizeze o piață săptămânală. Secolul al XIV-lea a adus, de asemenea, războaie și distrugeri. În 1461, orașul a fost incendiat de Mainz. Erbenheim a suferit pierderi grele și în timpul Războiului de Treizeci de Ani (1618-1648). Cu toate acestea, satul a rămas de mare importanță, mai ales datorită Bisericii Sfântul Paul, al cărei turn se află și astăzi.

Începând cu secolul al XIX-lea, Erbenheim a cunoscut o fază de creștere și modernizare. Servitutea a fost abolită în 1808, iar populația a crescut. În 1834 a fost construită prima clădire a școlii, care a fost transformată în primărie în 1926. Din 1876, Erbenheim a fost conectat la rețeaua feroviară prin construirea căii ferate Ludwigsbahn. Regiunea a continuat să se dezvolte în anii următori: Erbenheim a primit electricitate și apă în 1906, un hipodrom a fost deschis în 1907 și transformat în aeroport civil în 1910.

Hanurile mari din Erbenheim erau un loc de întâlnire popular nu numai pentru locuitorii din Wiesbaden, ci și pentru cei din regiune. Mai ales după faimoasele curse de cai de la Erbenheim, care au avut loc între 1907 și 1929, multor oameni le plăcea să se oprească pentru o halbă în numeroasele hanuri.

Anii care au urmat Primului Război Mondial au adus mari pierderi: 95 de locuitori din Erbenheim au căzut victime ale luptelor, iar comunitatea a fost distrusă în mod considerabil. În 1928, comunitatea a fost încorporată în orașul Wiesbaden. În timpul erei național-socialiste, în Erbenheim au trăit 37 de familii evreiești. Multe dintre acestea au fost ucise în lagărele de exterminare. Al Doilea Război Mondial a adus distrugeri suplimentare cu 25 de raiduri aeriene și bombardamente de artilerie care au făcut 77 de victime.

După al Doilea Război Mondial, Erbenheim a cunoscut un nou avânt, favorizat de afluxul de refugiați din fostele teritorii estice germane. În 1950, orașul avea 3 967 de locuitori, dintre care 681 erau persoane strămutate. Urbanizarea progresivă a dus la înființarea de noi localități, precum Hochfeld (1960) și cartierul Erbenheim-Nord (1975). În deceniile următoare, au fost construite numeroase școli, centre comunitare și clădiri rezidențiale.

În 1968, Alfred Hitchcock a filmat scene pentru thrillerul de spionaj Topas pe aerodromul Erbenheim.