Die Römer siedelten hier vom zweiten bis vierten Jahrhundert nach Christus, wie zahlreiche römische Gutshöfe entlang des Wäschbachs belegen. Vom 6. bis 11. Jahrhundert nach Christus war das Gebiet von einem großen Frankenstamm bewohnt, was durch die 1971 entdeckte "Heydenkapelle“ belegt wird. Erbenheim wird erstmals im Jahr 927 in einer Urkunde des St.-Ursula-Stifts in Köln erwähnt. 

Der Ortsname Erbenheim taucht im 10. Jahrhundert als "Ersinesheim" auf. Er deutet auf eine Besiedlung in der frühen Frankenzeit hin, was ebenfalls durch archäologische Funde bestätigt wird.

Im Mittelalter gehörte Erbenheim zum Königssondergau und kam vermutlich unter die Herrschaft der Grafen von Nassau. 1423 verlieh Kaiser Sigismund dem Ort Stadtrechte. Dies ermöglichte den Einwohnern, sich mit Wallanlagen zu schützen und einen Wochenmarkt abzuhalten. Auch das 14. Jahrhundert brachte Kriege und Zerstörungen mit sich. Im Jahr 1461 wurde der Ort von Mainz niedergebrannt. Auch im Dreißigjährigen Krieg (1618 bis 1648) erfuhr Erbenheim schwere Verluste. Dennoch blieb das Dorf von großer Bedeutung, vor allem durch Pauluskirche, deren Turm bis heute steht.

Ab dem 19. Jahrhundert erlebte Erbenheim eine Phase des Wachstums und der Modernisierung. 1808 wurde die Leibeigenschaft abgeschafft und die Bevölkerungszahl stieg. 1834 entstand das erste Schulgebäude, das 1926 zum Rathaus umfunktioniert wurde. Ab 1876 wurde Erbenheim durch den Bau der Ludwigsbahn an das Schienennetz angeschlossen. In den folgenden Jahren entwickelte sich die Region weiter: 1906 erhielt Erbenheim Strom und Wasser, 1907 wurde eine Rennbahn eröffnet und 1910 in einen Zivilflughafen umgewandelt.

Die großen Erbenheimer Gastwirtschaften waren nicht nur für die Wiesbadener und Wiesbadenerinnen, sondern auch für die Menschen aus der Region ein beliebter Treffpunkt. Besonders nach den berühmten Erbenheimer Pferderennen zwischen 1907 und 1929 kehrten viele gerne zu einem Schoppen in die zahlreichen Gastwirtschaften ein.

Die Jahre nach dem Ersten Weltkrieg brachten große Verluste: 95 Erbenheimer fielen den Kämpfen zum Opfer, und die Gemeinde wurde erheblich zerstört. 1928 erfolgt die Eingemeindung zur Stadt Wiesbaden. In der Zeit des Nationalsozialismus lebten 37 jüdische Familien in Erbenheim. Viele von ihnen wurden in Vernichtungslagern ermordet. Der Zweite Weltkrieg brachte weitere Zerstörung mit 25 Luftangriffen und Artilleriebeschuss, die 77 Todesopfer forderten.

Nach dem Zweiten Weltkrieg erlebte Erbenheim einen erneuten Aufschwung, begünstigt durch den Zuzug von Flüchtlingen aus den ehemaligen deutschen Ostgebieten.1950 hatte der Ort 3.967 Einwohner, davon 681 Vertriebene. Die fortschreitende Urbanisierung führte zur Gründung neuer Siedlungen wie dem Hochfeld (1960) und dem Ortsteil Erbenheim-Nord (1975). In den folgenden Jahrzehnten entstanden zahlreiche Schulen, Gemeindezentren und Wohngebäude.

1968 drehte Alfred Hitchcock auf dem Erbenheimer Flugplatz Szenen für den Spionage-Thriller Topas.